ISSN 2073–4034
eISSN 2414–9128

The role of psoriasis in systemic inflammation in HIV-infected patients and the importance of biological therapy

Evdokimov E.Yu., Svechnikova E.V., Ponezheva Zh.B.

1) Polyclinic No.1 Administrative Directorate of President of the Russian Federation, Moscow, Russia; 2) Central Research Institute of Epidemiology of Rospotrebnadzor, Moscow, Russia; 3) Russian Biotechnology University, Moscow, Russia
Background. Analysis of clinical symptoms in patients has an important diagnostic and prognostic value; for HIV-infected patients, the role of clinical symptoms is difficult to overestimate. At the same time, dermatological symptoms and their dynamic changes are a key component of many clinical symptoms and often indicate the features of the course of both somatic and infectious pathology. Evaluation of homeostasis parameters on modern laboratory equipment allows to accurately determine many metabolic disorders, deviations in the functioning of the immune system, as well as other changes in the stability of the patient’s state, while the process is time consuming and requires material costs. Many researchers believe that skin symptoms in HIV-infected patients suffering from psoriasis are a common pathology and are not used enough to assess the condition of these patients. At the same time, studies on the involvement of the immune directions Th1, Th2 and others in the development of psoriasis and the activity of these directions at various stages of the pathogenesis of HIV infection have shown that these diseases have a large number of intersecting pathogenetic links. This fact allows to compare clinical and laboratory parameters for a more complete understanding of the mutual influence of these diseases and the widespread use of dermatological symptoms to assess the condition of HIV-infected patients. Objective. Evaluation of the role of psoriasis in HIV-infected patients in the development of systemic inflammation, using the indicators of the systemic immune inflammation index (SII) and acute phase proteins (CRP) against the background of genetic engineering biological therapy. Methods. The study included 180 HIV-infected patients aged 20 to 45 years, of whom 90 had a verified diagnosis HIV infection and psoriasis (group 1). Depending on the severity of psoriasis (Psoriasis Area and Severity Index – PASI), patients in group 1 were divided into subgroups: 1a (n=30) – mild psoriasis – PASI ≤10 points; 1b (n=30) – moderate-to-severe psoriasis – PASI 11 to 20 points; 1c (n=30) – severe psoriasis – PASI >20 points. In order to control the indicators of systemic inflammation, comparison group 2 was selected. This group included 90 people only with HIV infection, without psoriasis. Group 2 was selected using the «pair selection method» (paired groups) to group 1 (taking into account gender characteristics, age, HIV stage, antiretroviral therapy [ART] regimen). The group was divided into subgroups of 30 patients – 2a, 2b, 2c. In total, there were 106 men (58.9%) and 74 women (41.1%) in both groups. All patients in both groups had been receiving ART for at least 3 months at the time of inclusion in the study. Systemic immune inflammation (systemic immune-inflammation index – SII) was assessed using the formula: SII = P × N / L. Where: P is the absolute value of the platelet count, N is the absolute number of neutrophils, and L is the number of lymphocytes in the peripheral blood. C-reactive protein (CRP) levels were determined by generally accepted laboratory methods, with a value of 5 mg/L taken as the norm. To assess the correlation coefficient in subgroups 1a, 1b, 1c of psoriasis severity with the values of systemic immune inflammation indices (SII) and CRP levels, the Pearson correlation coefficient was used, with the calculation of the covariance ratios of two variables and the product of their standard deviations. Therapy for psoriasis in patients with its mild course consisted of topical use of an ointment containing, per 100 g: betamethasone dipropionate – 0.05; salicylic acid – 3.0; patients with moderate and severe psoriasis additionally received the drug netakimab subcutaneously according to the scheme attached to the instructions for the drug. Conclusion. Psoriasis in HIV-infected patients, depending on its severity, had a pronounced effect on the parameters of systemic inflammation, as indicated by the levels of the median SII index (Me SII1a=362.8 U; Me SII1b=638.2 U) and acute phase proteins CRP (Me CRP1a=15.6 mg/l; Me CRP1b=241.3 mg/l). The SII levels in these patients were linearly associated with the psoriasis severity and significantly improved against the background of biological therapy with Netakimab (Me 0week1b=638.2 U; Me 5week1b=394.7 U; p<0.01). The increase in CRP levels depended on the severity of psoriasis and was significantly reduced by the use of genetically engineered biological therapy (Me 0week 1v=241.3 mg/l; Me 5week 1v=32.9 mg/l; p<0.001).

Keywords

psoriasis
HIV infection
systemic immune inflammation index

Актуальность

Оценка клинического состояния пациентов всегда имеет важное диагностическое и прогностическое значение, у ВИЧ-инфицированных больных роль клинической симптоматики сложно переоценить. При этом кожные симптомы или их динамика служат важной составляющей многих синдромов у пациентов и могут указывать на изменения течения как соматической, так и инфекционной патологии. Анализ параметров гомео-стаза, проводимый на современном лабораторном оборудовании, позволяет точно устанавливать многие отклонения в метаболизме, нарушения работы иммунной системы, а также другие изменения стабильности внутреннего состояния пациента, но процесс потребует временных и материальных затрат. По мнению исследователей, анализ кожной симптомамики у ВИЧ-инфицированных пациентов с псориазом с учетом частоты встречаемости дерматоза у ВИЧ-инфицированных порядка 4% для оценки ВИЧ-статуса этих пациентов используется недостаточно [1], При этом проведенные исследования по анализу вовлеченности Th1, Th2 и других иммунных направлений в развитии воспалительного дерматоза и на различных этапах патогенеза ВИЧ-инфекции показали, что существует довольно много пересекающихся патогенетических звеньев этих заболеваний [2]. Данный факт позволяет проанализировать клинические и лабораторные параметры для установки более полного понимания взаимного влияния этих заболеваний и более широкого использования дерматологической симптоматики с целью оценки течения ВИЧ-инфекции.

Так, у ВИЧ-инфицированных пациентов тимический стромальный лимфопоэтин (TSLP) выступает как адъювант иммунного ответа слизистой оболочки на контакт с мембранным гликопротеином gp140 (ВИЧ-1) и способствует «облегченному» проникновению вируса ВИЧ в организм человека [3, 4]. При псориазе TSLP имеет прямую выраженную связь с тяжестью дерматоза [5]. В то же время экспрессия провоспалительного интерлейкина IL-6 плотно связана с течением и псориаза, и ВИЧ-инфекции [6, 7]. Доказанным фактом является взаимосвязь некоторых гематологических параметров у больных псориазом и ВИЧ-инфекцией, так, у больных псориазом фиксируется увеличение количества тромбоцитов с изменением у них среднего объема (MPV).

Е. Özkur et al. установили, что количество тромбоцитов у больных псориазом выше, чем у здоровых [8]. При этом у ВИЧ-инфицированных пациентов интернализация вируса коррелирует с активацией тромбоцитов, которые повышают эндоцитоз вирусных частиц и способствуют их ассоциации с открытыми канальцевыми системами, что сказывается на течении ВИЧ-инфекции [9].

Значение нейтрофилов в развитии и прогрессировании аутоиммунных заболеваний раскрыли C.C. Chiang et al. При псориазе повышенную активность нейтрофилов связывают с первичными элементами заболевания – псориатическими папулами [10]. Доказано, что первичные элементы псориаза появляются под действием молекулярных паттернов, ассоциированных с патогеном (PAMPs), и молекул поврежденных тканей (DAMPs) за счет активации функций нейтрофилов: фагоцитарной, микробицидной, цитотоксической, цитокин-секретирующей и др. [11]. В то же время вне очагов поражения формируются разные типы нейтрофилов – гранулоцитарные миелоидные супрессорные клетки (G-MDSCs), N1/N2-нейтрофилы, внеклеточные нейтрофильные ловушки (ВНЛ), которые в норме практически не встречаются [12]. Одним из показателей изменений активности нейтрофилов у ВИЧ-инфицированных пациентов является повышение их выживаемости с одновременным накоплением в слизистой оболочке толстого кишечника. При этом сохранение нейтрофилов сопряжено со снижением соотношения Lactobacillus и Prevotella, что указывает на роль нейтрофилов в развитии дисбиоза в кишечнике ВИЧ-инфицированных [13].

Используя клиническую оценку изменений симптоматики псориаза у ВИЧ-инфицированных пациентов, можно с высокой долей вероятности предположить и изменение эндогенных показателей, которые достоверно подтверждаются при лабораторных исследованиях. Интересными в этом плане являются различные индексы воспаления, основанные на соотношениях показателей форменных элементов крови, либо показатели острофазных белков воспаления (СРБ). Данные параметры воспаления хорошо изучены и существенно варьируются в зависимости от тяжести заболеваний. Одним из них является простой и удобный индекс системного иммунного воспаления (SII) [14]. Информативность и значение индекса SII подтверждаются его прямой корреляцией с другими маркерами выраженности воспаления, указывающими на схожую динамику и однонаправленность колебаний индекса SII [15, 16]. ВИЧ-инфицированным больным воспалительными дерматозами уже предложено в режиме реального времени оценивать эффективность АРТ на основании использования изменения в динамике кожной симптоматики [17, 18].

В связи с вышеизложенным была поставлена цель оценить роль псориаза у ВИЧ-инфицированных больных в развитии системного воспаления с использованием показателей индекса SII и белков острой фазы (СРБ) на фоне генно-инженерной биологической терапии.

Методы

С 2016 по 2022 г. под наблюдением находились 180 ВИЧ-инфицированных пациентов в возрасте от 20 до 45 лет на базе Инфекционной клинической больницы № 2 Департамента здравоохранения города Москвы (ГБУЗ ИКБ № 2 ДЗМ), из которых у 90 человек был верифицирован диагноз «ВИЧ-инфекция и псориаз», группа 1. В зависимости от тяжести псориаза (индекс распространенности и тяжести псориаза – PASI) группа 1 была разделена на подгруппы: 1а (n=30) – легкое течение псориаза PASI ≤10 баллов; 1б (n=30) – умеренно тяжелое течение псориаза PASI от 11 до 20 баллов; 1в (n=30) – тяжелое течение псориаза PASI >20 баллов.

В группу сравнения были подобраны 90 человек только с ВИЧ-инфекцией. Группа 2 подбиралась методом подбора пары (парные группы) к группе 1 (с учетом гендерных особенностей, возраста, стадии ВИЧ, схемы антиретровирусной терапии [АРТ], в группе также были выделены подгруппы по 30 человек – 2а, 2б, 2в. Всего мужчин в обеих группах было 106 (58,9%), женщин – 74 (41,1%). Все пациенты в группах получали АРТ на момент включения в исследование не менее 3 месяцев.

ВИЧ-инфекция была диагностирована/подтверждена на основании эпидемиологических и клинических данных с обнаружением специфических антител к белкам вируса иммунодефицита человека I типа методами ИФА и иммунного блоттинга в клинико-диагностической лаборатории. Псориаз был диагностирован/подтвержден на основании клинических рекомендаций по данному заболеванию [19].

Системное иммунное воспаление (systemic immune-inflammation index – SII) оценивали по формуле SII = P Ч N/L, где: P – абсолютный показатель количества тромбоцитов, N – количество нейтрофилов и L – уровень лимфоцитов в периферической крови.

Низким SII считали (<390 ЕД), средним (391–610 ЕД) и высоким (>611 ЕД) [20].

Уровни СРБ определяли общепринятыми лабораторными методами (радиальная иммунодиффузия и др.), за норму были прияты значения 5 мг/л.

Для оценки коэффициента корреляции в подгруппах 1а, 1б, 1в у ВИЧ-инфицированных пациентов различных степеней тяжести псориаза (значения PASI) со значениями индексов SII и уровнями использовали коэффициент корреляции Пирсона с расчетом отношений ковариаций двух переменных и произведением их стандартных отклонений.

Терапия псориаза у больных с его легким течением состояла в топическом использовании мази, содержащей в пересчете на 100 г бетаметазона дипропионат – 0,05; салициловой кислоты – 3,0. 15 ВИЧ-инфицированных больных среднетяжелым псориазом (подгруппа 1б) кроме указанной мази получали подкожно препарат нетакимаб, согласно схеме, прилагаемой инструкции к препарату, пациенты с тяжелым течением псориаза получали подкожно препарат нетакимаб и вышеуказанную мазь.

Все пациенты обеих групп получали АРТ на момент включения в исследование не менее 3 месяцев. Антиретровирусная терапия в группах состояла из типовых схем, включивших нуклеотидные аналоги ингибиторов обратной транскриптазы (НИОТ): типовые схемы АРТ и распределение больных в группах 1 и 2 представлены в табл. 1.

118-1.jpg (65 KB)

Статистический анализ

Для проведения статистической обработки использовали современные компьютерные программы на основе Windows. 10, пакеты статистического анализа: STATGRAPHICS plus, STATISTICA for Windows версии. 10. Для оформления результатов исследования применялись пакеты из системы «Microsoft Office».

Результаты исследования

Распределение больных в зависимости от основных показателей ВИЧ в группах (стадия ВИЧ, количество CD4+-лимфоцитов и вирусной нагрузки РНК ВИЧ) приведено в табл. 2.

118-2.jpg (107 KB)

Число больных в обеих группах в зависимости от основных параметров ВИЧ было одинаковым по всем показателям. Сопутствовавшая патология у больных в группе 1, выявленная на момент включения в исследование, существенно не отличалась от таковой в группе 2.

Оценку клинической симптоматики псориаза проводили в утренние часы после гигиенических мероприятий, до получения пациентами медикаментозной терапии.

Полученные результаты по распределению ВИЧ-инфицированных больных на момент начала исследования и через 4 недели в зависимости от тяжести псориаза представлены в табл. 3.

119-1.jpg (40 KB)

Оценку показателей индекса системного иммунного воспаления и уровней СРБ проводили в зависимости от тяжести псориаза в начале и в конце исследования.

Уровни индекса SII у ВИЧ-инфицированных пациентов с псориазом в зависимости от тяжести псориаза (подгруппы 1а, 1б и 1в) и показатели данного индекса у ВИЧ-инфицированных пациентов подгрупп 2а, 2б и 2в (метод подбора пары без псориаза) приведены на рис. 1.

119-2.jpg (95 KB)

Уровни СРБ у пациентов в сравниваемых подгруппах в зависимости от тяжести псориаза приведены на рис. 2.

Далее у ВИЧ-инфицированных пациентов в подгруппах 1а, 1б и 1в на фоне получения терапии псориаза через 4 недели были оценены коэффициенты корреляции Пирсона для индексов SII и уровней СРБ в зависимости от тяжести дерматоза. Полученные результаты представлены в табл. 4.

120-1.jpg (150 KB)

Таким образом, показатели индекса системного иммунного воспаления SII и уровни белков острой фазы СРБ у ВИЧ-инфицированных пациентов с псориазом связаны с тяжестью псориаза. Средина ряда данных индекса SII и уровней СРБ для ВИЧ-инфицированных пациентов с тяжелым течением псориаза на начало исследования и после проведенной терапии нетакимабом составила: Ме 0нед.=638,2; Ме 5нед.=394,7; r -0,831; p<0,01, и Ме 0нед.=241,3; Ме 5нед.=32,9; r -0,927; р<0,001 соответственно. Уровень зна-чимости/улучшения р-критерия у пациентов, получавших местную мазевую терапию, составил 95%, а для пациентов, получавших дополнительно системную терапию нетакимаб, – 99–99,9%.

Выводы

Псориаз у ВИЧ-инфицированных больных в зависимости от тяжести оказывает выраженное влияние на показатели системного воспаления у ВИЧ-инфицированных пациентов, на что указывают уровни медианы индекса SII (Ме SII1а=362,8 ЕД; Ме SII1в=638,2 ЕД) и белков острой фазы СРБ (Ме СРБ1а=15,6 мг/л; Ме СРБ1в=241,3 мг/л).

Уровни индекса системного иммунного воспаления SII у этих больных прямолинейно ассоциированы с тяжестью псориаза и достоверно улучшаются на фоне биологической терапии дерматоза нетакимабом (Ме 0нед.1в=638,2 ЕД; Ме 5нед.1в=394,7 ЕД; р<0,01).

Повышение белков острой фазы СРБ зависит от тяжести псориаза и существенно снижается на фоне применения генно-инженерной биологической терапии (Ме 0нед.1в=241,3мг/л; Ме 5нед.1в=32,9 мг/л р<0,001).

About the Authors

Corresponding author: Evgeny Yu. Evdokimov, Dr. Sci. (Med.), Dermatovenerologist, Department of Dermatovenerology and Cosmetology, Polyclinic No.1 Administrative Directorate of President of the Russian Federation; Leading researcher of the Clinical Department, Central Research Institute of Epidemiology of Rospotrebnadzor, Moscow, Russia; evdokimovevg@yandex.ru

Similar Articles